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"随着伊丽莎白警长和埃琳娜的离开，每个人都捡起来自己的生活。神秘瀑布镇的人们不会过多地关注像童话里那样沉睡的埃琳娜，因为莉莉和被困在那个荒无人烟的世界100多年的异教徒们已经决定将神秘瀑布镇作为他们的新家，同时他们也学着融入现实世界。可是异教徒们根本不喜欢受约束，并且非常饥饿，他们会把神秘瀑布镇当做是他们的“游乐场”。达蒙失去了埃琳娜等于失去了生活的方向和意义，他与同样失去爱人的阿拉里克一起沉积在痛苦中，邦妮为了帮助他们走出痛苦，陪同他们去了欧洲旅行散心。马特考取了神秘瀑布镇的警徽接替了伊丽莎白警长的位置，并且疏散了神秘瀑布镇上的居民 。异教徒们不仅占领了小镇还霸占了塞尔瓦托兄弟的大房子。斯特凡和卡洛琳想阻止悲剧的发生，却也深陷其中。达蒙和邦妮合作杀了一个异教徒成员马尔科姆因此激怒了莉莉。恩佐在两方对立的情况下选择站在莉莉一边并且绑架了卡洛琳。斯特凡被异教徒们赶出了神秘瀑布镇。莉莉的两个异教徒女儿玛丽和诺拉特别享受折磨卡洛琳，还透露给卡洛琳了一个关于斯特凡初恋女友的秘密。原来在1863年斯特凡交的初恋女友就是现在异教徒中的一位成员瓦莱丽"。。吸血鬼莱斯塔特（斯图尔特·汤森 Stuart Townsend 饰）从长眠中苏醒，他不甘于趋于黑暗之中，于是他曝光于大众之下成为了一个摇滚歌手，一次意外莱斯塔特救了图书管理员杰西·瑞薇丝（玛格丽特·莫罗 Marguerite Moreau 饰），他的身份被杰西发现。莱斯塔特用他的歌声唤醒了传说中沉睡千年的吸血鬼女王阿卡沙（阿丽雅 Aaliyah 饰），阿卡沙与莱斯塔特展开了一场向旧仇人的报复计划，可他没有想到阿卡沙最终目的是想和他一起变人间为炼狱，统治全人类。与此同时杰西也爱上了莱斯塔特，莱斯塔特会怎么选择？ 本片与《夜访吸血鬼》一样改编自安妮·芮丝（Anne Rice）的畅销系列小说——《吸血鬼列传》(Vampire Chronicles)。。